Ιδρύθηκε το 1991 επί δημαρχίας του κ. Ιωάννη Κούρκουλου, στεγάσθηκε καταρχήν στην οικία Δαλιέτου και στην συνέχεια, από το 1995 στην ανατολική πτέρυγα των Παλαιών Ανακτόρων, Αγίων Μιχαήλ και Γεωργίου, στο ιστορικό κέντρο της πόλης της Κέρκυρας.
Ένα μέρος των συλλογών χαρακτικής εκτίθεται επίσης από τον Νοέμβριο του 2008 στο ιστορικό κτήριο της Ιονίου Βουλής.
Τα δύο μνημεία, χαρακτηριστικά δείγματα νεοκλασικής αρχιτεκτονικής της περιόδου της Βρετανικής Προστασίας (1819-1823, George Whitmore και 1855, Ιωάννης Χρόνης), προσφέρουν ένα ιδανικό περιβάλλον φιλοξενίας των συλλογών της Πινακοθήκης που παρουσιάζονται σε δύο μεγάλες εκθέσεις ιστορικής αναδρομής στην εξέλιξη της ζωγραφικής και χαρακτικής στην Κέρκυρα (16ος-20ος αι.).
Στους χώρους συνεστιάσεων και διαμονής της στρατιωτικής φρουράς στα Παλαιά Ανάκτορα αλλά και στον ιστορικό χώρο των συνεδριάσεων στην Ιόνιο Βουλή, οι εκθέσεις έργων τέχνης που έχουν φιλοτεχνηθεί από επτανήσιους καλλιτέχνες, σε αρμονική συνύπαρξη με την ιδιαίτερη φυσιογνωμία των μνημείων, συνεισφέρουν σε μία νέα σύγχρονη χρήση και λειτουργία τους, εντός του σχεδίου ανάπτυξης και προβολής της πόλης της Κέρκυρας ως μνημείου παγκόσμιας πολιτιστικής κληρονομιάς(2007, Unesco).
Στις συλλογές της Πινακοθήκης συμπεριλαμβάνονται επίσης αυτές της γλυπτικής και καλλιτεχνικής φωτογραφίας, καθώς και των κατασκευών σύγχρονων καλλιτεχνών που εκτίθενται σε περιοδικές εκθέσεις κατά περιόδους αφού δεν φιλοξενούνται ακόμα σε χώρους μόνιμης έκθεσης. Ένα μέρος όλων των εκθέσεων, όπως θα δούμε στην συνέχεια, αποτελεί το περιεχόμενο της πρόσφατα ψηφιοποιημένης συλλογής έργων τέχνης της Πινακοθήκης.
Οι συλλογές απαρτίζονται από αγορές του Δήμου Κερκυραίων αλλά κυρίως από τις ιδιαίτερα γενναιόδωρες προσφορές επτανησίων καλλιτεχνών και των οικογενειών τους (ενδεικτικά αναφέρουμε τις δωρεές των συλλογών ζωγραφικής του Γεωργίου Σαμαρτζή, της Αγλαίας Παππά, του Φίλιππου Μάκοτσις, των συλλογών χαρακτικής της οικογένειας Ιάσωνα Δεπούντη, της Αριας Κομιανού κ.ά). Οι πρόσφατες δωρεές μελών της Ένωσης Ελλήνων Χαρακτών συνεχώς εμπλουτίζουν την συλλογή της Σύγχρονης Ελληνικής Χαρακτικής, μέρος της οποίας παρουσιάζεται στην Ιόνιο Βουλή.
Έργα συγκεντρώνονται επίσης και από δωρεές καλλιτεχνών που εκθέτουν στους χώρους των περιοδικών εκθέσεων της Πινακοθήκης, στο Τμήμα του Περιστυλίου καθώς και στην «Αίθουσα Τέχνης».
